非小细胞肺癌预后评估中的价值周晓亮「，邓豪余2,吴武林-莫逸3,娄明武I(1.广州中医药大学深圳临床医学院深圳市龙岗中心医院影像科，广东深圳518116；2.中南大学湘雅医院核医学科，湖南长沙 410008；3.湖南省肿瘤医院PET/CT中心，湖南长沙410013)［摘要］目的：分析PET/CT显像与肺癌组织VEGF表达在预测非小细胞肺癌术后转归的价值。方法：经手术病理证实的非 小细胞肺癌患者40例，术前做全身PET/CT检查，术后取肿块组织做VEGF免疫组化检测，采用Mattern半定量分析方法对肿 块组织VEGF表达进行总评分。根据临床及病理学特征进行分组，比较不同分组间的SUVmax及VEGF表达评分的差异，随访 术后患者无病生存时间，分析SUVmax与VEGF表达评分的相关性及影响预后的因素。结果：肿瘤大小、分化程度影响SUVmax 及VEGF表达评分(P<0.05),肺癌组织SUVmax及VEGF表达评分显著相关¢=0.394,P<0.01 )。Kaplan-Meier分析显示SU- Vmax、肿块VEGF评分为患者生存期的影响因素，SUVmaxW7.3的无病生存时间较>7.3长(P<0.05),VEGF评分W3组无病生 存时间也高于VEGF评分>3组。Cox多因素分析显示SUVmax、TNM分期为患者生存的独立预后影响因子。结论:SUVmax及 VEGF表达与肿瘤的分化程度及复发潜能存在一定关系，SUVmax及VEGF表达评分可考虑作为评估患者预后的参考指标。［关键词］癌，非小细胞肺；氟脱氧葡萄糖F18；正电子发射断层显像术［中图分类号］R734.2；R817.4 ［文献标识码］A ［文章编号］1008-1062(2019)03-0174-05
DOLIO.12117/jccmi.2019.03.006Prognostic value of ,8F-FDG PET/CT imaging and VEGF expression in non-small cell lung cancerZHOU Xiao-liang1, DENG Hao-yu\\ WU Wu-lin1, MO Yi3, LOU Ming-wu1(1. Department of Radiology, Longgang District Central Hospital of Shenzhen, Shenzhen College of Clinical Medicine,Guangzhou University of Chinese Medicine, Shenzhen Guangdong 518116, China;2. Department of Nuclear Medicine, Xiangya Hospital of Central South University, Changsha 410008, China;3. Department of PET Center, Tumor Hospital of Hunan Province, Changsha 410013, China)Abstract： Objective: To evaluate the value of PET/CT imaging and VEGF expression in predicting postoperative outcome of non-small cell lung cancer. Methods: Forty patients with non-small cell lung cancer underwent preoperative whole-body PET/CT imaging examination. Tissue samples were collected for VEGF immunohistochemical analysis. Mattern *s semi-quantita
tive analysis was used to evaluate the VEGF expression in the tumor tissue. According to the clinical and pathological characteristics, the differences of SUVmax and VEGF expression scores among different groups were compared and their correlations were analyzed. Results： SUVmax and VEGF expression scores were significantly correlated with tumor size and differentiation (P<0.05). SUVmax and VEGF expression scores in lung cancer were significantly correlated (厂=0.394, PvO.Ol). Kaplan-Meier
analysis showed that SUVmax and VEGF scores were the influencing factors of patient survival. The disease-free survival time of SUVmax W7.3 was longer than >7.3 groups (P<0.05). The disease-free survival time of VEGF score W3 was also higher than that of VEGF score >3 groups. Cox multivariate analysis showed that SUVmax and TNM staging were independent prognostic factors for patient survival. Conclusion： SUVmax and VEGF expression are related to tumor differentiation and recurrence. SUVmax and VEGF expression scores can be considered as index to evaluate the prognosis of patients.Key words： Carcinoma, non-small-cell lung; Fluorodeoxyglucose F18; Positron-emission tomography非小细胞肺癌(Non small cell lung cancer,
的摄取能力可在一定程度上反映肿瘤的生物学行
NSCLC)约占肺癌的8O%~85%,手术切除仍是目前
治疗NSCLC最有效的手段之一叭 术后复发和远处
为，而作为影响肿瘤血管生成的生物学因子之一的 血管内皮生长因子(VEGF)在促进肺癌的血管新生、 肿瘤细胞转移及播散中起着非常重要的作用。本研 究旨在通过分析NSCLC患者18F-FDG PET/CT图
转移是导致NSCLC治疗失败的主要原因，因此准确 分期和判断原发病灶的复发潜能是实现个体化治疗 的关键。近年来以正电子药物18F-FDG作为示踪剂 的PET/CT在肺癌的诊治、疗效评价与预后判断等
像中的最大标准化摄取值(SUVmax)、肿块VEGF表 达与肺癌的临床及病理学特征之间的关系，为临床 评估NSCLC患者的预后提供参考依据。方面发挥着重要作用叫研究冈表明肿瘤对l8F-FDG［收稿日期］2018-03-29；［修回日期］2018-05-05［作者简介］周晓亮(1982-),男，湖南株洲人，在读博士研究生。E-mail:zhouxiaoliang5@sina.com［通讯作者］娄明武，广州中医药大学深圳临床医学院深圳市龙岗中心医院影像科,518116。E-mail:mingwulou@sina.com中国临床医学影像杂志2019年第30卷第3期J Chin Clin Med Imaging, 2019, Vol.30, No.3•175-1资料与方法1.1 一般资料收集2007年2月一2014年1月于PET/CT中 心接受术前检查的NSCLC患者40例，男24例，女
16例，年龄35-79岁，平均(59.30±8.96)岁；其中鳞
癌20例，腺癌20例，所有入选病例均为首次确诊肺
癌患者，术前PET/CT全身显像及其他检查未发现
可疑远处转移病灶。术前及,8F-FDG PET/CT显像 前未进行任何抗肿瘤治疗，术后取肺癌组织作
VEGF免疫组化检测。患者的临床分期依据2009年
第7版肺癌TNM分期系统同进行处理,40例NSCLC
患者中I期为25例，II期为15例。1.2 显像方法显像设备为GE PET/CT Discovery ST扫描仪，
18F-FDG由GE公司Minitrace医用回旋加速器通过
全自动化学合成系统合成,放射化学纯度>95%。患 者在显像前禁食4~6 h,检测血糖<7.1 mmol/L,按照
3.7-4.1 MBq/kg静脉注射18F-FDG,安静平卧休息 60 min后开展全身性PET/CT扫描。具体的范围定
为颅顶至股骨中上段，先行CT扫描定位，扫描电压
120 kV,电流100 mA,层厚3.25 mm,PET信息采集
模式为三维扫描方式，扫描均在6~8个床位，每个
床位扫描3 min。所获得的图像数据均通过PET/CT 专用软件进行分析处理，利用CT数据对PET图像
进行衰减校正并进行图像重建和融合，获得横断面、
冠状面、矢状面三个方向的图像。1.3图像分析所有图像均由2名PET/CT诊断经验丰富的高 级职称医师采用双盲法判断，肺癌在PET显像中表
现为异常放射性浓聚的病灶,CT常表现为成分叶状 的肿块等。选择横断位图像上原发病灶放射性摄取
增高区域来勾画感兴趣区(ROI),勾画病灶的ROI 后由计算机软件自动计算获得病灶的SUVmax01.4 VEGF的检测及评分标准术后获得的肺癌组织标本，经福尔马林固定、石
蜡包埋处理后，采取SABC免疫组化测定标本
VEGF表达情况。光镜下观察所有染色切片,VEGF
表达阳性细胞染色为棕黄色颗粒或团块，细胞中主 要在细胞膜和细胞浆着色，表现为棕色或棕褐色(图
1),计算每例切片在5个高倍视野中阳性染色反应
细胞的百分率。综合染色反应细胞分布范围及染色
强度并依据Mattern问的半定量分析方法对VEGF表
达进行评分。VEGF表达评分标准为：按分布范围来
划分，阳性细胞数>50%为3分、>25%~50%为2分、 >10%~25%为1分、W10%为0分。按染色强度来划
分，依棕褐色、棕黄色、淡黄色、无着色分别计分：强
阳性为3分、阳性为2分、弱阳性为1分、阴性为0
分。最后这两方面的评分之和为肺癌肿块组织
VEGF表达的总评分。1.5 随访情况40例患者均进行术后随访追踪，主要通过定期
门诊检查或电话联系，所有患者均至少随访3年以 上。根据有无肿瘤复发、转移或死亡计算患者的无病
生存时间。1.6 统计学处理统计采用SPSS 20.0软件，计量资料组间比较
采用多因素方差分析，组内比较采用LSD法；肺癌
SUVmax与肿块组织VEGF表达评分的相关性采用
Pearson相关分析,肺癌术后复发的发生率采用Ka
plan-Meier 分析，影响肺癌预后的多重因素采用
Cox风险回归模型分析,P<0.05为差异有统计学意义。2 结果2.1 肺癌肿块SUVmax,VEGF表达与临床及病理
学特征的关系40例NSCLC病人依次按照性别、年龄、肿块大
小、病理类型、分化程度、临床分期进行分组，所有组
别之间SUVmax及VEGF表达的具体情况见表1。 图1为肺腺癌和肺鳞癌的HE染色及VEGF染色， 图2、3分别为40例NSCLC中的2例PET/CT显像
结果。多因素方差分析显示：肿瘤SUVmax及VEGF 评分均与病人的性别(F=0.178,P>0.05)、年龄(F=
1.546, P>0.05)及病理类型(F=2.378, P>0.05)无明显
相关性。肿块SUVmax与肿瘤大小之间存在相关性， 肿块最大直径M3 cm的肿瘤SUVmax显著高于肿
块最大直径<3 cm 者(F=36.267,P<0.05)。肿瘤 SU
Vmax, VEGF 评分与肿瘤组织分化程度之间存在密
切相关(F=3.182 ,P<0.05 ； F=5.478 ,P<0.05),组内对
比结论显示：低分化组SUVmax与VEGF评分均高 于高、中分化组，低、高分化组SUVmax与VEGF评
分差异有统计学意义(P<0.05),而高、中分化组间
SUVmax及VEGF评分差异无统计学意义(R>0.05),
VEGF评分与肺癌患者临床分期无显著关系(P>
0.05 )o2.2 肺癌肿块组织VEGF评分与SUVmax的相关性Peason相关分析结果显示，SUVmax与VEGF
表达呈正相关(r=0.394,P<0.01)(图4)。2.3肺癌患者的生存分析所有40例肺癌术后患者最后随访时间点均截
止为3年，其中5例患者出现术后转移,7例出现局 部复发,4例死亡,24例无病生存。以局部复发、转移•176-中国临床医学影像杂志2019年第30卷第3期J Chin Clin Med Imaging, 2019, Vol.30, No.3图la肺癌的VEGF阳性表达。 图lb肺癌的HE染色,VEGF阳性表达在细胞中主要在细胞膜和细胞浆着色，表现为棕色或棕褐 色。 图2男，56岁，右肺中分化鳞癌,T1NOMO（ I期）。PET/CT图像示右肺下叶结节（图2a,2b） ,SUVmax为4.3,VEGF评分为2分，随访其 无病生存时间为36月。 图3男，65岁，右肺低分化腺癌,T1N2MO（ U期），右上肺后段团块软组织影，伴右肺门淋巴结肿大（图3a,3b）肺
癌肿块SUVmax为10.2 .VEGF表达评分为5分，随访后复査发现肺癌复发并出现全身多处转移灶，患者无病生存时间为12月。Figure la. The VEGF positive expression of lung cancer. Figure lb. HE staining of lung cancer. Cell membrane and cytoplasm are stained as brown in VEGF-positive cells. Figure 2. Male, 56 years old, with a differentiated squamous cell carcinoma of the right lung, T1N0M0 （stage I ）. PET/CT images show the right lower lobe nodules. The SUVmax was 4.3 and the VEGF score was 2 points. The followup disease-free survival time was 36 months. Figure 3. Male, 65 years old, poorly differentiated adenocarcinoma of the right lung, T1N2M0
（stage II ）. The lesion is a soft tissue shadow of the posterior segment of the right upper lung, with enlargement of the right hilum lymph nodes. SUVmax of lung cancer mass was 10.2, and VEGF expression score was 5 points. After follow-up, the recurrence of lung cancer and multiple systemic metastases were found. The disease-free survival time was 12 months.40.00-学意义(P=0.031,图5a),表明SUVmax>7.3组的无
病生存期短于W7.3组。以肺癌组织VEGF表达评分 的中位数3为界点将患者分为W3组与>3组，发现
30.00-VEGF评分W3组无病生存时间高于VEGF评分>3
组，其1年、2年、3年复发的累积发生率分别为0、
J 20.00-70,0.160和0.067.0.067,0.467,差异具有统计学意义
(債0.027,图5b)。对可能影响肺癌患者预后的相关
10.00-因素如性别、年龄、原发灶大小、TNM分期、SU-
V max、肿块VEGF评分等纳入Cox多因素分析显
0.00-0.00示,SUVmax (Wald = &919,P =0.003)、TNM 分 期
1.002.003.00VEGF评分4.（X）5.006.00(Wald=4.140, P=0.042)均为患者总生存的独立预后
影响因子，但VEGF评分未能显示为影响预后的独
图4 肺癌组织SUVmax与肿块VEGF评分的关系(r=0.394,P<0.01 )oFigure 4. Relationship between SUVmax and VEGF score in lung cancer(r=0.394, PvO.Ol).立因素(Wald=0.615 /=0.433)。3讨论PET/CT显像是将PET和CT进行同机融合以
达到两者优势互补，在精确界定病灶位置及与周围 组织关系的基础上，能更多的提供肿瘤代谢功能等
或死亡的患者数占总研究数的比率定为复发的发生
率。40例肺癌患者原发灶SUVmax最大值34.4,最
小值2.0,中位数7.3,以SUVmax的中位数7.3为界 点将所有患者分为W7.3及>7.3两组,Kaplan-Meier 生存分析表明.SUVmax ^7.3组与SUVmax>7.3组
方面的信息，使得诊断信息更加准确、丰富。恶性肿 瘤细胞分裂增殖异常活跃，肿瘤细胞所需能量较多， 导致糖酵解增强，葡萄糖转运蛋白-1高表达以转运 更多的葡萄糖来满足其快速生长的需要,'8F-FDG患者术后1年、2年、3年复发的累积发生率分别为
0,0.081.0.136 和 0.056,0.101,0.444,差异具有统计
中国临床医学影像杂志2019年第30卷第3期J Chin Clin Med Imaging, 2019. Vol.30, No.3•177-图5 肺癌患者术后3年复发的Kaplan-Meier分析图。图5a中Group 1.0为肿块SUVW7.3； Group2.0为肿块SUV>7.3 Group 1.0的1年、
2 年、3 年累积发生率为 0、0.081、0.136；Group2.0 的 1 年、2 年、3 年累积发生率 0.056,0.101 ,0.444./^=0.031 图 5b 中 Group 1.0 为 VEGF 评分 W 3；Group2.0 为 VEGF 评分>3° Group 1.0 的 1 年、2 年、3 年累积发生率 0、0、0」60；Group2.0 的 1 年、2 年、3 年累积发生率 0.067、0.067、0.467 ,P=
0.027Figure 5. The Kaplan-Meier analysis of recurrence at 3 years after surgery in patients with lung cancer. Figure 5a: Group 1.0 for lump SUV W7.3; Group2.0 for lump SUV >7.3; Group 1.0: the cumulative incidence of 1 year, 2 years and 3 years of relapse was 0, 0.081. and
0.136. Group2.0: the cumulative incidence of 1 year, 2 years, and 3 years of relapse was 0.056, 0.101 and 0.444. P=0.031. Figure 5b: Group 1.0 for VEGF score W3; Group2.0 for VEGF score >3. Group 1.0: the cumulative incidence of 1 year, 2 years, and 3 years of relapse
was 0, 0, 0」60. Group2.0: The cumulative incidence of 1 year, 2 years and 3 years of relapse was 0.067. 0.067, 0.467. P=0.027.表1 40例NSCLC患者临床及病理特征与
SUVmax及肿块VEGF表达的关系分组年龄 W60岁例数SUVmax大径关系密切，与Zhang等冋的研究结果相一致，进
VEGF评分一步证实了 NSCLC原发灶大小是预测SUVmax的 重要指标。Stiles等冏研究探讨非小细胞肺癌患者中
1921247.37±3.168.26±4.052.61±1.82>60性别男3.15±1.982.91 ±1.95SUVmax与原发灶大小的关系，发现二者呈正相关,
与本文研究结果一致。& 10±3.677.44±3.28女162.81 ±1.902.15±1.07肿瘤最大直径<3 cmM3 cm病理类型腺癌19212020肿瘤组织对l8F-FDG的摄取高低一定程度上反
5.74±2.599.73±4.51'3.52±1.69'2.91 ±1.932.86±1.891.92±1.55映肿瘤的恶性程度，这些与肿瘤的代谢特征、生物学 行为等方面存在着某种密切的关系。恶性肿瘤的快 速增殖依赖于新生血管为其提供生长所需的营养物
7.90±3.97鳞癌分化程度高7.81 ±3.484.87±2.66&37±3.319.84±7.65'12141425质、氧以及排除代谢废物，并为其迅速转移、播散提 供最直接的通道，因此血管新生是恶性肿瘤生长、侵 袭和播散的基础㈣。恶性肿瘤的增殖与扩散过程复
中3.08±1.83低临床分期 I期3.35±1.98'2.84±1.826.75±2.249.64±4.23*11期15注:组间比较.1：/><0.05„2.93±1.94杂，同时也与肿瘤细胞自身分泌并激活的促血管生 成因子密切有关阿。在许多促血管生成的生物因子 中，VEGF起着非常重要的正向调节作用，其特异地
逐渐聚在恶性肿瘤细胞内出现病灶区的异常放射性
高浓聚。临床上常用SUVmax作为PET/CT的量化 指标来评估肿瘤对葡萄糖的消耗状况，从而获得其
作用于血管内皮细胞问。大部分恶性肿瘤患者的肿 瘤组织、血液或尿液中可见VEGF高表达，同时也发
在分子水平上的代谢活性信息叫正确认识肿瘤原 发灶SUVmax与肺癌临床病理因素及预后之间的关
现其表达程度与肿瘤病理分级、疾病分期及预后密 切相关问。国外有研究表明NSCLC组织VEGF及肿
系，有助于更好的指导临床工作。Thie等E认为SU-
瘤血管新生在其生长、转移、治疗和预后中起着重要
Vmax与肿瘤细胞增殖系数有关，肿瘤早期病灶细
胞数量少，增殖速度缓慢，对能量的需求少，对18F-
作用叫Ohta等问探讨提岀肿块组织的VEGF表达 可考虑作为肺癌术后是否复发和转移的重要预测指
FDG摄取较少,SUVmax就越小；随着肿瘤体积的增
大，细胞数量增多，能量需求越高，故i8f-fdg的摄 取增多，SUVmax增高。本研究中SUVmax与肿瘤最
标，本研究中发现VEGF评分与肿瘤组织分化程度 关系密切，另外以VEGF表达评分的中位数3作为 界点，发现肺癌组织VEGF评分越高，复发的发生率
•178-中国临床医学影像杂志2019年第30卷第3期J Chin Clin Med Imaging, 2019, Vol.30, No.3[J].放射学实践,2012,27(7):803-806.[5] Matem J, Koomagi R, Volm M. Vascular endothelial growth fac
越高，提示肺癌的VEGF表达与肿瘤的恶性程度有
关,VEGF表达评分可考虑作为肺癌患者预后和复
查的参考指标。术后复发及转移播散是肺癌患者治疗失败和预 后较差的主要原因，准确的诊断及恶性程度的详细
tor experssion angiogenesis in non -small cell lung carcinomas [J]. Int J Oncol, 1995, 6(5): 1059-1062.[6] Suzawa N, Ito M, Qiao S, et al. Assessment of factors influencing
FDG uptake in non-small cell lung cancer on PET/CT by investigating histological differences in expression of glucose transporters 1 and 3 and tumor size [J]. Lung Cancer, 2011, 72(2):
评估有助于临床制定准确的治疗方案。既往研究冋
表明NSCLC患者血清VEGF与肿瘤SUV存在相关 性。Bille等研究切表明SUVmax的高低与NSCLC患 者的预后情况显著相关，研究显示SUVmax较高者 的NSCLC患者的生存差于SUVmax较低者。本研究
191-198.[7] Thie JA, Smith GT, Hubner KF, et al. 2-deoxy-2-[F-18]fluoro- D-glucose-positron emission tomography sensitivity to serum glu
cose: a survey and diagnostic applications [J]. Mol Imaging Biol, 2005, 9(5): 361-36&[8] Zhang H, Wroblewski K, Liao S, et al. Prognostic value of
中也发现SUVmax>7.3和SUVmax^7.3的两组患者 的术后无病生存的差异有统计学意义，从而进一步
表明肿块SUVmax上可提示肺癌患者的预后。本研 究中发现临床分期中1、II期SUVmax存在统计学 差异，但VEGF表达评分未见明显差异，从而一定程
metabolic tumor burden from (l8)F-FDG PET in surgical patients with non -small -cell lung cancer [J]. Acad Radiol, 2013, 20(1):
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11 OJDeryugina El. Chorioallantoic membrane microtumor model to
study the mechanisms of tumor angiogenesis, vascular permeabil
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风险模型多因素分析证实只有SUVmax是影响预后
1430： 283-298.[11 JPomme G, Augustin F, Fiegl M, et al. Detailed assessment of
microvasculature markers in non -small cell lung cancer reveals
的独立因素。本研究中单因素分析显示SUVmax、肿 块VEGF评分为影响患者生存的因素，多因素分析 显示SUVmax为影响肺癌术后患者生存的独立预后
potentially clinically relevant characteristics [J]. Virchows Arch, 2015, 467(1)： 55-66.因素，肿块VEGF评分为影响患者生存的非独立预 后因素，进一步证实了 SUVmax有独立于病理TNM
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pression of vascular endothelial growth factor and its flt-1 and KDR receptors in stage I non-small-cell lung cancer [J]. Lung
分期之外的预后价值。由于本次入选病例均为临床
I、H期患者，肿块VEGF评分与其他影响预后的因
素之间关系有待于进一步研究。Cancer, 2006. 53(1): 91-96.[13] Tabone MD, Brugiferes L, Pipemo-Neumann S, et al. Prognostic
总之,NSCLC原发病灶的SUVmax及VEGF表 达与肿瘤分化程度及复发潜能密切相关，某种程度
impact of blood and urinary angiogenic factor levels at diagnosis
and during treatment in patients with osteosarcoma: a prospective studyfj]. BMC Cancer, 2017, 17(1): 419.上可评估肺癌术后患者的预后，对于临床制定合理
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growth factor (VEGF) and bcl-2 levels in advanced stage non- small cell lung cancerfj]. Cancer Invest, 2006, 24(6): 576-580.的诊疗方案有一定的指导意义。限于样本量及研究 指标较少,本研究需下一步增加样本量、增加研究指 标，以期获得肺癌预后更为优质的影像学及检查指
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